مجله علمی دانشگاه علوم پزشکی رفسنجان

مقاله پژوهشی

مجله دانشگاه علوم پزشکی رفسنجان

دوره 13، مهر 1393، 596-581

بررسی تغییرات جمعیتی و آلودگی سرکری حلزون‌های آب شیرین لیمنه‌آ در حوزه میاندوآب، استان آذربایجان غربی در سال 1389

عباس ایمانی باران[1]

دریافت مقاله: 26/5/93      ارسال مقاله به نویسنده جهت اصلاح: 12/6/93    دریافت اصلاحیه از نویسنده: 20/6/93      پذیرش مقاله: 25/693

چکیده

زمینه و هدف: برخی حلزون‌های آب شیرین به عنوان میزبان‌های واسط اول و گاهاً میزبان‌های واسط دوم نوزاد ترماتودهای انگلی انسان و دام محسوب می‌‌شوند، بنابراین بررسی شاخص‌های مهم اپیدمیولوژیکی در ارتباط با اقلیم حلزون‌ها امکان جمع‌آوری اطلاعات پیرامون منابع آلودگی را فراهم می‌سازد. هدف از مطالعۀ حاضر بررسی تغییرات جمعیتی و آلودگی سرکری حلزون‌های آب شیرین جنس لیمنه‌آ و شناسائی عوامل دخیل در تغییرات شاخص‌های مورد نظر در منطقۀ میاندوآب، استان آذربایجان غربی می‌باشد.

مواد و روش‌ها: جمعاً پنج زیستگاه دائمی و متنوع از اردیبهشت ماه تا آبانماه 1389 بررسی شدند. نمونه‌برداری حلزون‌ها با جستجوی هر ایستگاه با روش نمونه‌برداری استاندارد انجام شد. بعد از انتقال و شناسایی حلزون‌های جمع‌آوری شده، حلزون‌ها به طور انفرادی برای جستجوی آلودگی به روش دفع سرکری در داخل پتری دیش‌ها قرار گرفتند. حلزون‌هایی که بار اول سرکر دفع نکردند، برای دفعات بعدی در معرض آزمایش قرار گرفتند و نهایتاً سرکرها جمع‌آوری و شناسایی شدند.

یافته‌ها: جمعاً 514 حلزون جمع‌آوری و شناسایی شدند. بیشترین فراوانی مربوط به لیمنه‌آ استاگنالیس (62/63%)، سپس لیمنه‌آ گدروزیانا (26/26%) و لیمنه‌آ اوریکولاریا (12/10%) بودند. میزان کلی آلودگی 12/2% بود. آلودگی‌ها صرفاً در لیمنه‌آ اوریکولاریا با فورکوسرکر (23/19%) و لیمنه‌آ گدروزیانا با اکینوستوم سرکر (74/0%) مشاهده شدند.

نتیجه‌گیری: در مقایسه با مطالعۀ قبلی، اکثر زیستگاه‌های حلزون‌ها خشک شده بودند و در نتیجه تنوع، فراوانی، پراکندگی و در کل اقلیم حلزون‌های جنس لیمنه‌آ دستخوش تغییرات اساسی شده بودند. بنابراین ضرورت دارد برای جلوگیری از انقراض احتمالی (به عنوان یک رویداد نامطلوب) این موجودات آبزی توجه اساسی صورت گیرد.

واژه‌های کلیدی: تغییرات جمعیتی، آلودگی سرکری، لیمنه‌آ، میاندوآب، آذربایجان غربی

مقدمه

در مباحث انگل‌شناسی پزشکی و دامپزشکی حلزون‌های آب شیرین در اصل اولین و گاهی به عنوان دومین میزبانان واسط اکثر ترماتودهای دیژه‌نه‌آی مهم انگلی، برخی نماتودها و پاتوژن‌های ریکتزیائی (Neorickettsia spp.) محسوب می‌‌شوند و به طور مستقیم در انتشار آن‌ها نقش بسزایی دارند [3-1]. حلزون‌های خانواده لیمنه‌آیده از گاستروپودهای آب شیرین و یکی از مهم‌ترین خانواده‌های حلزون‌های آب شیرین هستند و اعضای آن آب‌های ساکن و جریان بطئی را برای زیست ترجیح می‌دهند [4]. این خانواده دارای جنس‌های زیادی است که مهم‌ترین آن‌ها جنس لیمنه‌آ است که گونه‌ها و زیرگونه‌های آن به عنوان میزبانان واسط ترماتودهای مهم انگلی در انسان و دام محسوب می‌شوند [7-5]. تاکنون نزدیک به 40 گونه حلزون جنس لیمنه‌آ از زیستگاه‌های آبی متنوع از مناطق مختلف دنیا شناسایی شده‌اند [8]. این حلزون‌ها در چرخه زندگی حداقل 71 گونه ترماتود، بدون احتساب دیژه‌نه‌آ‌های مهره‌داران پست، مانند دوزیستان نقش دارند [10-9]. به عنوان مثال می‌توان به آلودگی گونه‌هایی از حلزون‌های لیمنه‌آیده با نوزاد شیستوزومای پرندگان و پستانداران از مهم‌ترین عوامل درماتیت سرکری در انسان [13-11]، بروز همه‌گیری‌های فاسیولوزیس انسانی [15-14] و نقش آن‌ها در چرخه زندگی فاسیولوئیدس مگنا و پارامفیستومم دوبنه‌ای اشاره نمود [17-16،8]. آلودگی یک گونه از حلزون‌های لیمنه‌آیده با بیش از یک گونۀ دیژه‌نه‌آ و نیز قابلیّت همزمان یک گونه به عنوان میزبان واسط اول و دوم [18] خصوصیّات منحصر بفرد این گروه از حلزون‌ها هستند که نقش حیاتی و مضاعفی در چرخه زندگی ترماتودهای دیژه‌نه‌آ ایفاء می‌کنند. زیرا زیست بوم مناسبی برای تکامل سرکرهای مهاجم و یا متاسرکرهای کیستی محسوب می‌‌شوند که مستقیماً در پراکندگی آلودگی‌های انگلی نقش دارند [2،19].

به طور کلّی، پایش مستمرّ مطالعات حلزون‌شناسی در مناطقی که سابقه وقوع یا شیوع آلودگی‌های قابل انتقال از طریق حلزون به انسان و دام وجود دارد از اهمیت بهداشتی فراوانی برخوردار است [20]. با توجّه به منابع موجود [16]، در نقاط مختلف ایران گونه‌های متنوّعی از حلزون‌ها وجود دارند، ولی تعداد کمی از این حلزون‌ها از نقطه نظر تعیین تنوع، پراکندگی و بهداشتی مطالعه شد‌ه‌اند و همانند بسیاری از نقاط جهان نکات ناشناخته زیادی در مورد اقلیم ((fauna، اکولوژی، بیولوژی، آلودگی این گروه از موجودات در ایران وجود دارد که بی‌تردید توجّه به زیست بوم حلزون‌ها، شناسایی و تعیین میزان آلودگی هر یک از آن‌ها از اهمیّت بهداشتی و اقتصادی زیادی برخوردار است. بنابراین، با کنکاش وسیع منابع علمی موجود مشخص شد تاکنون مطالعات و پژوهش‌ها در زمینه‌های مختلف حلزون‌شناسی در ایران منحصر به نقاطی بوده است که از نظر شیوع بیماری‌های مهم انگلی انسانی اهمیّت داشته‌اند و اخیراً معدودی مطالعات صرفاً در ارتباط با بررسی تنوّع گونه‌ای و آلودگی‌های سرکری عمدتاً به روش‌های مولکولی با دید دامپزشکی در استان آذربایجان غربی انجام شده است [26-21] به نظر می‌رسد هنوز زمینه‌های زیادی برای تحقیق در استان مذکور وجود دارد.

با این مقدمه مشخص می‌گردد نظر پزشکی و دامپزشکی در اکثریت مناطق جغرافیای وسیع ایران با انواع اقلیم و زیستگاه‌های منحصر بفرد و شناخته شده‌ آن، که بی‌تردید مطالعات ابعاد گوناگون حلزون‌شناسی در آن‌ها حائز اهمیت خواهد بود، در مورد پراکندگی، فراوانی، برآورد تنوّع، میزان آلودگی و سایر شاخصه‌های دخیل در چرخۀ زیستی حلزون‌های موجود بررسی‌های جامعی صورت نگرفته است. بنابراین شناخت ابعاد مختلف حلزون‌های میزبان واسط انگل‌ها در ایران احتیاج به مطالعات وسیعی دارد.

هدف از مطالعۀ حاضر بررسی نسبتاً جامع اقلیم حلزون‌های آب شیرین جنس لیمنه‌آ در حوزۀ میاندوآب بر اساس روش استاندارد به منظور شناسایی دقیق تنوع گونه‌ای، تعیین الگوی پراکندگی و فراوانی هر یک از گونه‌های موجود جنس لیمنه‌آ، تعیین انواع و میزان آلودگی به سرکر ترماتودها و در نهایت به عنوان مهمترین هدف و محور اصلی در این مطالعه، بررسی تغییرات جمعیتی و میزان آلودگی حلزون‌های جنس لیمنه‌آ در مقایسه با نتایج یک مطالعۀ مشابه قبلی در همین حوزه در طول سال 1373-1372 همراه با شناسایی عوامل اکولوژیکی دخیل در تغییرات مشاهده شده در دو مطالعۀ مشابه و کاملاً مجزا در حوزۀ مذکور می‌باشد.

مواد و روش‌ها

این مطالعه توصیفی به روش زیر انجام شد:

منطقۀ مورد مطالعه: منطقۀ مورد مطالعه حوزۀ میاندوآب، یکی از شهرستان‌های واقع در جنوب استان آذربایجان غربی در شمال غرب ایران می‌باشد. شهرستان میاندوآب به لحاظ موقعیت جغرافیایی در جنوب‌شرقی دریاچه ارومیه بین عرض 59 دقیقه و 36 درجه و طول 5 دقیقه و 46 درجه جغرافیایی قرار گرفته است. ارتفاع آن از سطح دریا به 1280 متر می‌رسد. آب و هوای این منطقه متغیر بوده، دارای تابستان‌های نسبتاً گرم و زمستان‌های سرد می‌باشد. دمای آن معمولاً در مرداد ماه حداکثر به 33 درجه بالای صفر و در دی‌ماه به حدود 8 درجه زیر صفر می‌رسد. چون موقعیت این منطقه در مجاورت دریاچه ارومیه و بین دو رود زرینه و سیمینه واقع شده است، بنابراین رطوبت در منطقه بالاست و بطور متوسط در موقع ظهر به 60-40% می‌رسد. میزان بارش متوسط در منطقه ۲۸۹ میلی‌لیتر ثبت شده ‌است. لازم به ذکر است که شهرستان میاندوآب با روستاهای توابع آن از نظر کشاورزی و دامپروری همیشه یکی از مهم‌ترین قطب‌های شناخته شده در سطح استان و کشور است [27].

نمونه‌برداری و شناسایی حلزون‌ها: با توجه به شرایط اقلیمی و محیط زیست ناحیه مورد مطالعه، حلزون‌های آب شیرین به روش نمونه‌برداری تصادفی در تمامی ایستگاه‌ها به منظور برآورد دقیق هر گونه از حلزون‌ها در هر یک از ایستگاه‌ها نمونه‌برداری به عمل آمد [28]. در مجموع پنج ایستگاه دائمی شامل دو تالاب، یک رودخانه، یک کانال آب و یک آب‌گیر به عنوان زیستگاه‌های ترجیحی حلزون‌های آب شیرین از اردیبهشت ماه تا آبان‌ماه سال 1389 بررسی شدند. با اندکی تعدیل در روش‌های استاندارد نمونه‌برداری از حلزون‌های آب شیرین در مطالعات مشابه در کشورهای مختلف، نمونه‌برداری از حلزون‌ها در دو نیمۀ اول و دوم سال 1389 با جستجوی محدود‌های به مساحت 25 متر مربع (m5×m5) از هر ایستگاه با استفاده از یک پنس و الک سیمی 300 به قطر 25 سانتی‌متر و به ارتفاع 7 سانتی‌متر با سه بار تکرار به مدت 15 دقیقه در سه نقطۀ متفاوت در تمام طول نمونه‌برداری توسط یک شخص و در نهایت با محاسبۀ میانگین دفعات نمونه‌برداری در هر ایستگاه به عنوان فراوانی گونۀ حلزون موجود در ایستگاه مزبور انجام شد [30-29]. نمونه‌های جمع‌آوری شده همراه با مقداری از آب محل زیست حلزون در ظروف پلاستیکی در کنار یخ به آزمایشگاه حلزون‌شناسی دانشکدۀ دامپزشکی دانشگاه ارومیه منتقل شدند. در آزمایشگاه تمامی حلزون‌ها شمارش، ابعاد مختلف آن‌ها با استفاده از یک کولیس اندازه‌گیری و بر اساس اطلاعات جامع به دست آمده از نمونه‌ها و با استفاده از کلیدهای تشخیصی معتبر [16، 1] گونه حلزون‌های جنس لیمنه‌آ شناسایی شدند [31]. حلزون‌های شناسایی شده برای تأئید تشخیص نهایی به موزۀ انگل‌شناسی دانشکدۀ دامپزشکی دانشگاه تهران منتقل شدند.

آزمایش آلودگی و تعیین تنوع سرکرها: برای بررسی آلودگی انگلی حلزون‌های جمع‌آوری شده، حلزون‌ها به طور انفرادی در پتری‌دیش شیشه‌ای (به قطر cm6 و به ارتفاع cm2) حاوی 10 میلی‌لیتر آب بدون کلر قرار گرفته و برای خروج سرکر از آن‌ها با استفاده از تناوب نوری و گرمای لامپW 100 به مدّت 6-4 ساعت (با فاصله cm30 از حلزون) تحریک شدند. با استفاده از لوپ، آب حاوی سرکر‌های آزاد شده بررسی و تعدادی از سرکرها با روش رنگ‌آمیزی آزوکارمن- لاکتوفنل بر روی لام رنگ‌آمیزی شدند[32]. حلزون‌هایی که در بار اول دفع سرکر نداشتند، به منظور حصول اطمینان کامل از آلوده بودن و یا عدم آلودگی آن‌ها به انگل‌ها برای دفعات متعدد تا زمانی که زنده بودند در معرض نور قرار داده شدند و چنانچه در دفعات بعدی دفع سرکر صورت می‌گرفت سرکرهای دفع شده جمع‌آوری و رنگ‌آمیزی می‌شدند. در نهایت با بررسی خصوصیات مورفولوژیکی با استفاده از کلیدهای تشخیصی معتبر، سرکرهای مشاهده شده شناسایی شدند [35-33]. تعدادی از سرکرهای رنگ‌آمیزی شده برای تأئید تشخیص نهائی به بخش انگل‌شناسی و قارچ‌شناسی دانشکدۀ بهداشت دانشگاه تهران منتقل شدند.

نتایج

در طول سال 1389، الگوی پراکندگی و فراوانی گونه‌های حلزون جنس لیمنه‌آ در پنج ایستگاه دائمی واقع در نقاط مختلف جلگۀ میاندوآب مورد ارزیابی قرار گرفتند. به منظور تعیین الگوی پراکندگی و برآورد دقیق تراکم هر یک از گونه‌ها با رعایت اصول اخلاقی و ایمنی جمع‌آوری نمونه‌ها، در مجموع 514 عدد حلزون زندۀ راست گرد متعلّق به جنس لیمنه‌آ طبق اصول استاندارد نمونه‌برداری جمع‌آوری و شناسایی شدند. لازم به ذکر است که از پنج ایستگاه دائمی، چهار ایستگاه در هر دو نیمۀ سال دارای حلزون بودند و یکی از ایستگاه‌ها در هر دو نیمۀ سال فاقد حضور حلزون‌های جنس لیمنه‌آ بود. از چهار ایستگاه، دو ایستگاه دارای حلزون‌های گونۀ لیمنه‌آ استاگنالیس، یکی از ایستگاه‌ها دارای گونۀ لیمنه‌آ گدروزیانا و ایستگاه دیگر دارای گونۀ لیمنه‌آ اوریکولاریا بود (جدول-1).

جدول 1- پرکندگی و فراوانی گونه‌های حلزون جنس لیمنه‌آ و نتایج آلودگی انگلی آن‌ها در حوزۀ میاندوآب در نیمۀ اوّل و دوم سال 1389

نتایج نمونه‌برداری در دو نیمۀ اول و دوم سال 1389 بیانگر پراکنش گونه‌ای و فراوانی حلزون‌های جنس لیمنه‌آی شناسایی شده صرفاً در فصول بهار (از نیمۀ دوّم خرداد)، تابستان و پاییز (تا آخر آبان‌ماه) از ایستگاه‌های تحت مطالعه بود. گونه‌های شناسایی شده حلزون جنس لیمنه‌آ و درصدهای فراوانی آن‌ها عبارت بودند از: لیمنه‌آ استاگنالیس (62/63%)، لیمنه‌آ گدروزیانا (26/26%) و لیمنه‌آ اوریکولاریا (12/10%) (جدول 1 و شکل 1، 2، 3). بدین ترتیب، در مجموع بیشترین فراوانی گونه‌های در حوزۀ تحت مطالعه مربوط به گونۀ لیمنه‌آ استاگنالیس و کمترین آن مربوط به لیمنه‌آ اوریکولاریا بود.

شکل 1- لیمنه­آ استاگنالیس      شکل 2- لیمنه­آ گدروزیانا         شکل 3- لیمنه­آ اوریکولاریا

به لحاظ خصوصیات محیط زیست حلزون‌های جنس لیمنه‌آ در منطقۀ مورد مطالعه، مشاهده شد حلزون‌ها عمدتاً در آب‌های در حال جریان آرام و در تالاب‌هایی که آب راکد داشتند و بیشتر در حاشیه و نقاط کم عمق زیستگاه مستقر بودند. در مجموع، کف بستر محل زیست این جنس از حلزون‌های آب شیرین گلی بود که متفاوت از بسترهای لجنی و سیاه‌رنگ بود. در بین حلزون‌های جنس لیمنه‌آ، لیمنه‌آ استاگنالیس عمدتاً در زیستگاه‌های دارای انواع پوشش گیاهی (اکثراً نیزار) بیشتر مشاهده شدند. در بین گونه‌های مشاهده شده، تقریباً می‌توان گفت که حلزون‌های لیمنه‌آ گدروزیانا و لیمنه‌آ اوریکولاریا تماماً کف‌زی هستند و لیمنه‌آ استاگنالیس در صورت وجود گیاه در محیط زیست آن تمایل زیادی به چسبیدن به گیاهان و استقرار در سطح بالای پوشش گیاهی دارد.

تشخیص آلودگی انگلی حلزون‌ها بر اساس دفع سرکر در بررسی آلودگی انگلی حلزون‌های آب شیرین جنس لیمنه‌آ به روش دفع سرکر، آلودگی‌ها فقط در دو گونۀ لیمنه‌آ گدروزیانا و لیمنه‌آ اوریکولاریا مشاهده شدند. علی‌رغم فراوانی و پراکندگی بالای جمعیت گونۀ لیمنه‌آ استاگنالیس در حوزه تحت مطالعه، آلودگی انگلی در این گونه مشاهده نشد.

در کل، شیوع آلودگی سرکری در بین تمامی 514 حلزون جمع‌آوری شده در طول مطالعه، 14/2% بود. بدین ترتیب که از 52 حلزون لیمنه‌آ اوریکولاریا 10 (23/19%) حلزون صرفاً به فورکوسرکر و از 135 حلزون لیمنه‌آ گدروزیانا تنها یک حلزون (74/0%) به اکینوستوم‌سرکر آلوده بودند (جدول 1و شکل‌های 4 و 5). لازم به ذکر است که هر دو آلودگی سرکری فقط در حلزون‌های جمع‌آوری شده در نیمۀ اول سال مشاهده شدند و هیچ‌گونه دفع سرکر مطابق با روش توصیف شده در حلزون‌هایی که در نیمه دوم سال نمونه‌برداری شده بودند، مشاهده نشد.

A                                          B

شکل 4- اکینوستوم سرکر

پس از رنگ‌آمیزی با آزوکارمن- لاکتوفنل. A با بزرگ‌نمایی 40X وB  با بزرگ‌نمایی 10X.

                Os: بادکش دهانی، Hc: یقه رأسی (Head Collar)، Vs: بادکش شکمی

تصویر 5: فورکوسرکر

رنگ‌آمیزی با آزوکارمن- لاکتوفنل (بزرگ‌نمایی 10X).

Os: بادکش دهانی، Vs: بادکش شکمی، (Forked tail) Ft: دم چنگالی

بحث

در مطالعه جامع حلزون‌های آب شیرین ایران، تاکنون هفت گونۀ لیمنه‌آ (ترونکاتولا، پالوستریس، استاگنالیس، پرگرا، گدروزیانا، روفسنس و اوریکولاریا) در نقاط مختلف ایران شناسایی شده‌اند [16]. با توجه به اهمیت مطالعات حلزون‌شناسی در ایران، در سال‌های اخیر متعاقب چندین مطالعۀ منطقه‌ای از جمله، بررسی حلزون‌های آب شیرین در استان آذربایجان‌ غربی [21]، گونه‌های لیمنه‌آ گدروزیانا، لیمنه‌آ استاگنالیس، لیمنه‌آ اوریکولاریا، لیمنه‌آ ترونکاتولا و لیمنه‌آ پالوستریس، در استان کرمانشاه [36] گونه‌های لیمنه‌آ گدروزیانا، لیمنه‌آ پالوستریس و لیمنه‌آ ترونکاتولا، در استان سیستان و بلوچستان [37] لیمنه‌آ گدروزیانا، لیمنه‌آ روفسنس و لیمنه‌آ ترونکاتولا، در استان مازندران [38] لیمنه‌آ گدروزیانا، لیمنه‌آ ترونکاتولا و لیمنه‌آ پالوستریس، در استان گیلان [39] لیمنه‌آ گدروزیانا، لیمنه‌آ پالوستریس و لیمنه‌آ ترونکاتولا، در شمال استان خوزستان [20] لیمنه‌آ گدروزیانا و لیمنه‌آ ترونکاتولا و در شهرستان شادگان استان خوزستان [40] لیمنه‌آ گدروزیانا و لیمنه‌آ اوریکولاریا به ترتیب فراوانی بعنوان گونه­های موجود جنس لیمنه‌آ شناسایی و گزارش شده­اند. به موازات مطالعات مشابه در نقاط مختلف ایران، در مطالعۀ حاضر نیز سه گونۀ لیمنه‌آ استاگنالیس، لیمنه‌آ اوریکولاریا و لیمنه‌آ گدروزیانا در حوزۀ تحت مطالعه شناسائی شدند و در این میان لیمنه‌آ استاگنالیس غالب‌ترین گونۀ مشاهده شده در دو نیمۀ اول و دوم سال بود و این یافته مغایر با یافته‌های مطالعات فوق‌الذکر بود که در تمامی آن‌ها لیمنه‌آ گدروزیانا غالب‌ترین گونه گزارش شده است. بر اساس یافته‌های حاصل از پژوهش‌های انجام گرفته در خصوص مباحث مختلف حلزون‌شناسی در ایران، تاکنون گونه لیمنه‌آ استاگنالیس در هیچکدام از مطالعات جامع حلزون‌های آب شیرین مناطق مختلف ایران [42-39، 36، 32، 20]، به جز در گزارش Mansourian [16] از استان آذربایجان غربی و لرستان، گزارش نگردیده است. شاید یکی از علل این واقعیت، غنی و متنوع بودن منابع آبی و اقلیم منحصر بفرد این دو استان پر آب و خوش آب و هوای ایران باشد که حداقل تا چند سال اخیر وضع بر همین منوال بود.

در مطالعۀ حاضر، آلودگی‌های سرکری در نیمۀ اول سال و صرفاً از حلزون‌های دو گونۀ لیمنه‌آ گدروزیانا و لیمنه‌آ اوریکولاریا با شیوع پائین مشاهده شدند. مطالعات انجام شده در استرالیا و ایالت لوئیزیانای آمریکا نشان دادند که حتی میزان پایین آلودگی نوزاد ترماتودها در حلزون‌ها برای تولید آلودگی‌های گسترده در میزبان‌های پستاندار کافی بنظر می‌رسد [44-43]. در طی سه سال مطالعه روی آلودگی طبیعی حلزون‌های لیمنه‌آ ترونکاتولا با فاسیولا هپاتیکا در مراکش تنها دو حلزون آلوده به دست آمد [45]. همچنین، شیوع کلّی آلودگی طبیعی حلزون گونۀ لیمنه‌آ ترونکاتولا در یک مطالعه دو ساله در ناحیه لیموزین فرانسه 1/1% گزارش شده است [39]. در مطالعۀ حاضر لیمنه‌آ گدروزیانا بر خلاف انتظار فقط به اکینوستوم سرکر (به میزان 74/0%) آلوده بود.

در مطالعۀ Sharif و همکاران [4] در استان گیلان، 9/3% حلزون‌های گونۀ لیمنه‌آ گدروزیانا با نوزادهای ترماتودی چهار خانواده پلاگی‌اورکی‌ایده، ‌دیپلوستومیده، کلینوستومیده و اکینوستوماتیده آلوده بودند. در مطالعه‌ای دیگر در جنوب غربی ایران، آلودگی لیمنه‌آ گدروزیانا با سرکرهای خانوادۀ اکینوستوماتیده، پلاگی‌اورکی‌ایده، فاسیولیده، اکینوستوماتیده، نوتوکوتیلیده و استری‌ژئیده نشان داده شده است [42]. در بررسی مبتنی بر روش دفع سرکر (Cercarial Shedding) در استان آذربایجان غربی، 59/74% حلزون‌های گونۀ لیمنه‌آ اوریکولاریا با اکینوستوم سرکر (38/96%) و فورکوسرکر (62/3%) [22]، 03/8% حلزون‌های گونۀ لیمنه‌آ گدروزیانا با زیفیدیوسرکر (91/81%)، فورکوسرکر (26/32%)، اکینوستوم سرکر (19/5%) و مونوستوم سرکر (24/1%) [24] و بر اساس مطالعات مولکولی 12/3% حلزون‌های گونۀ لیمنه‌آ گدروزیانا با فاسیولا ژیگانتیکا [23]، 42/2% حلزون‌های گونۀ لیمنه‌آ اوریکولاریا با فاسیولا ژیگانتیکا [25] و 77/28% حلزون‌های گونۀ لیمنه‌آ گدروزیانا با اورنیتوبیلارزیا ترکستانیکوم [26] آلوده بوده‌اند. در مطالعۀ فعلی میزان آلودگی گونۀ لیمنه‌آ اوریکولاریا با فورکوسرکر در مجموع 23/19% بود. آلودگی گونۀ لیمنه‌آ اوریکولاریا با سرکر ترماتودهای استری‌ژئیده، شیستوزوماتیده، سانگینی‌کولیده، اکینوستوماتیده و نوتوکوتیلیده [46]، تریکوبیلارزیا اوسلاتا [47] و تریکوبیلارزیا فرانکی [48] از کشورهای مختلف گزارش شده است. Karimi و همکاران در بررسی آلودگی حلزون‌های شهرستان شادگان استان خوزستان میزان آلودگی دو گونۀ لیمنه‌آ اوریکولاریا و لیمنه‌آ گدروزیانا با انواع سرکرها را 8% گزارش کرده‌اند [40]. در مطالعه حاضر گونۀ لیمنه‌آ استاگنالیس از پراکندگی و فراوانی بالایی برخوردار بود، اما علی‌رغم بیشتر بودن جمعیت این گونه در حوزۀ تحت مطالعه هیچ‌گونه آلودگی سرکری از این حلزون مشاهده نشد. این حلزون به عنوان یک میزبان بالقوّه برای چندین نوع ترماتود انگلی شناخته شده است. در لهستان 52% حلزون‌های لیمنه‌آ استاگنالیس آلوده به مراحل مختلف تکاملی دیژه‌نه‌آها بودند [33]. در آلمان آلودگی همین گونه با نه گونه انگلی گزارش گردیده است [46]. البته، عدم مشاهدۀ مراحل نوزادی ترماتودها در حلزون‌های لیمنه‌آ استاگنالیس بر اساس مشاهدات به روش دفع سرکر احتمال آلودگی انگلی در این حلزون‌ها را رد نمی‌کند، ولی مشاهدۀ سرکرها در این مطالعه نقش مهم گونه‌های لیمنه‌آ گدروزیانا و لیمنه‌آ اوریکولاریا را در انتقال انگل‌ها، حداقل در پرندگان آبزی وحشی و احتمالاً در پرندگان اهلی، در مناطق تحت مطالعه نشان می‌دهد. زیرا آلودگی‌ها در زیستگاه‌هایی که انواع پرندگان آبزی وحشی در آن‌ها حضور داشتند، مشاهده شدند.

در مطالعۀ مشابه قبلی [17] در حوزۀ تحت مطالعۀ فعلی، از 12 ایستگاه انتخابی به ترتیب وفور چهار گونۀ لیمنه‌آ گدروزیانا (از 7 ایستگاه)، لیمنه‌آ ترونکاتولا (از 6 ایستگاه)، لیمنه‌آ اوریکولاریا (از 2 ایستگاه) و لیمنه‌آ پرگرا (از 1 ایستگاه) گزارش شده‌اند. همچنین در مطالعۀ مذکور حضور همزمان لیمنه‌آ گدروزیانا با لیمنه‌آ ترونکاتولا (در 2 ایستگاه)، لیمنه‌آ گدروزیانا با لیمنه‌آ پرگرا (در 1 ایستگاه) و لیمنه‌آ ترونکاتولا با لیمنه‌آ اوریکولاریا (در 1 ایستگاه) گزارش شده‌اند. به لحاظ آلودگی‌های انگلی، تنها سرکرها و ردی‌های فاسیولا به ترتیب فراوانی از لیمنه‌آ گدروزیانا، لیمنه‌آ اوریکولاریا و لیمنه‌آ ترونکاتولا گزارش شده‌اند. در مطالعۀ فعلی از 12 ایستگاه انتخابی قبلی، تنها سه ایستگاه از نظر زیست محیطی برقرار بودند و در واقع نه ایستگاهی که چندین سال پیش به عنوان زیستگاه‌هایی برای حلزون‌ها محسوب می‌شدند کاملاً خشک شده و یا با دخالت‌های انسانی از بین رفته بودند، همچنین و از سه ایستگاه فعلی تنها دو ایستگاه دارای حلزون بودند که یکی از آن‌ها دارای لیمنه‌آ گدروزیانا و دیگری دارای لیمنه‌آ اوریکولاریا بودند. از نتایج حائز اهمیت در مطالعۀ فعلی حضور گونۀ لیمنه‌آ استاگنالیس در دو تالاب شناخته شده در منطقۀ میاندوآب بود. اگر چه این دو ایستگاه در مطالعۀ قبلی از ایستگاه‌های انتخابی نبودند، ولی در مطالعۀ فعلی با توجه به مشهور و دائمی بودن، به عنوان زیستگاه‌های احتمالی حلزون‌های جنس لیمنه‌آ در نظر گرفته شدند و آنچه احتمال داده می‌شد همرا با نتایج ارزشمند به واقعیت تبدیل گردید.

در چرخه زندگی بسیاری از موجودات از جمله انگل‌ها، شرایط محیطی در پرورش، تکثیر و بقاء ناقلین زیستی که عوامل اصلی انتقال آلودگی به انسان و دام می‌باشند، اهمیّت فراوانی دارند [49]. امروزه تغییرات آب و هوا به عنوان یک موضوع اضطراری بر اساس شواهد و استدلال‌های علمی در تمام نقاط دنیا پذیرفته شده است و دانشمندان معتقدند این تغییرات بی‌تردید اثرات نامطلوبی روی تمام اکوسیستم‌های طبیعی و سازمان‌های اجتماعی- اقتصادی دارند [50]. متغیرهای اقلیمی و زیست محیطی در تحت تأثیر قرار دادن پایداری جمعیت برخی حلزون‌ها کاملاً شناخته شده‌اند [51] و همچنین تغییرات آب و هوا به عنوان یک عامل مستقیم یا غیر مستقیم (مانند تحرکات میزبان-انگل) برای انحطاط گونه‌های زیادی پیشنهاد شده‌اند [53-52]. کاهش فراوانی گونه‌ها با افزایش دوره‌های طولانی مدت خشکسالی کاملاً در ارتباط هستند و کاهش میزان بارش یکی از بارزترین عامل کاهش اکثر گونه‌های جانوری در حال و آینده تلقی می‌‌شود و اخیراً نیز انقراض گونۀ Rhachistia aldabrae حلزون بومی Aldabra atoll صرفاً به کاهش میزان بارش در این منطقه نسبت داده شده است [51].

با نگاهی به وضعیت آب و هوائی چند سال اخیر ایران، وقوع کاهش نزولات آسمانی و به تبع آن خشکسالی‌های متوالی در اکثر نقاط کشور و به ویژه در منطقۀ آذربایجان کاملاً مشهود است و تبعات این رویداد نامطلوب جوی حداقل در این نقطه از جغرافیای وسیع ایران به انضمام دخالت‌های مخرب و افسار گسیختۀ انسانی به شکل حفر هزاران چاه عمیق بر روی زمین‌های کشاورزی و احداث سد‌های با کاربری‌های مختلف بر روی رودخانه‌های دائمی در شمال‌ غرب کشور بدون توجه به اثرات نامطلوب زیست محیطی آن‌ها، به ویژه در استان آذربایجان غربی، باعث خشکی شدید و تقریباً برگشت‌ناپذیر دریاچۀ ارومیه، تالاب‌ها و منابع آبی مهم و حیاتی اکثر مناطق استان آذربایجان غربی شده‌اند و از طرف دیگر وقوع همزمان و تدریجی این رخدادهای طبیعی و غیر طبیعی باعث بروز مشکل خیلی مهم ثانوی و شاید پنهانی به شکل افزایش فوق‌العاده درجۀ شوری آب‌های زیر زمینی و سطحی شده است و طبیعتاً چنین وضعیتی شرایط زیستی را برای تمامی موجودات اعم از انسانی، حیوانی و گیاهی تا حدودی نامناسب کرده است.

El-Kady و همکاران معتقدند غلظت‌های بالای عناصر و ترکیبات شیمیایی مختلف، شاخص‌های جمعیّتی و فراوانی گونه‌ای حلزون‌ها را تحت تأثیر قرار می‌دهند. بنابراین، با افزایش شوری آب، بویژه در زهکش‌ها، از تعداد حلزون‌ها کاسته می‌شود [54]. در مطالعۀ فعلی اگر چه سه گونۀ لیمنه‌آ (استاگنالیس، گدروزیانا و اوریکولاریا) در جلگۀ میاندوآب مشاهده شدند، ولی بر خلاف مطالعۀ قبلی در هیچ ایستگاهی گونه‌های لیمنه‌آ ترونکاتولا و لیمنه‌آ پرگرا مشاهده نشدند و به لحاظ فراوانی، پراکندگی و محیط زیستی نیز مطابق با شواهد از میزان این شاخص‌های اپیدمیولوژیکی در خصوص گونه‌های مشاهده شده در مقایسه با مطالعۀ قبلی بشدت کاسته شده است، که دلیل این واقعیت بدون شک همان عوامل تغییر یافته جوی، محیطی و دخالت‌های بشری هستند که سبب دگرگونی‌های زیستی و در نتیجه کاهش جمعیت و تنوع گونه‌ای حلزون‌های آب شیرین جنس لیمنه‌آ شده‌اند. باور بر این است که پراکندگی حلزون‌های آب شیرین در زیستگاه‌های خاص طی یک دورۀ زمانی معیّن، برحسب خصوصیّات زیست‌شناختی، بیوشیمیائی و فیزیکی تغییر می‌کند [55]. همچنین، تنوع گونه‌ای و تراکم حلزون‌ها در زیستگاه‌های خاصی که این موجودات آبزی در آن‌ها حضور دارند، در یک دوره زمانی معیّن، بواسطه این فاکتورها تعیین می‌شوند [28]. از مهم‌ترین دخالت‌های دیگر بشر برای بر هم زدن توازن محیط زیست استفاد بی‌رویه از انواع سموم برای اهداف کشاورزی و دامی است و آفت‌کش‌های آلی که به سبب استفادۀ وسیع برای کنترل حشرات و آفات مزارع یک خطر جدّی محیطی هستند [56]. اثرات سمّی سیپرمترین و آلفامترین (پایرتروئیدهای صناعی) روی فیزیولوژی تولیدمثل و متابولیسم اکسیژن حلزون آب شیرین لیمنه‌آ آکومیناتا به اثبات رسیده است [57]. آفت‌کش‌های دیمتوآت (ارگانوفسفات) و کارباریل (کاربامات) به فراوانی برای کنترل آفات در مزارع کشاورزی و منابع آبی استفاده می‌‌شوند و این آفت‌کش‌ها مستقیماً یا به واسطۀ باران یا آبیاری به منابع آبی مجاور مزارع کشاورزی می‌رسند و اثرات تخریبی آفت‌کش‌های مذکور روی متابولیسم کربوهیدرات‌ها و پروتئین‌ها و اکثر سیستم‌های آنزیمی و تحت تأثیر قرار گرفتن تعادل آنزیمی و فرآیندهای تولیدمثلی حلزون آب شیرین لیمنه‌آ آکومیناتا و سایر موجودات آبزی مشاهده شده است [58].

علی‌رغم پیشرفت روز افزون بشری در تمامی عرصه‌ها، متأسفانه اکثر منابع (Anthropogenic) مانند مزارع پرورش دام، تفاله‌های کشاورزی، پسماندهای صنعتی و جریانات فاضلاب‌های شهری و روستایی مقادیر عظیمی از مواد آلی و ترکیبات نیتروژنی را به آب‌های سطحی وارد می‌کنند و در نتیجه غلظت‌های آمونیوم، نیترات و نیتریت در اکوسیستم‌های آبی به طور معنی‌داری به مقادیر بالاتر از حد طبیعی افزایش یافته‌اند و بدین ترتیب یک مشکل زیست محیطی دیگری در عرصۀ جهانی ایجاد شده است. در حال حاضر سمیت هر کدام از ترکیبات فوق با مکانیسم‌های اثر متفاوتی برای موجودات آبزی پذیرفته شده است [59]. با مد نظر قرار دادن تمامی موارد فوق و همینطور با پذیرفتن این واقعیت که حوزۀ تحت مطالعۀ فعلی (میاندوآب) نیز از دایرۀ دخالت‌های بشری به سبب استفاده بی‌رویه از انواع سموم شیمیایی در مزارع کشاورزی و جایگاه‌های دامی، به علاوۀ رفتارهای غیر منصفانه ساکنین با محیط پیرامونی خود، خارج نیست و از طرفی از بین دخالت‌های بشری جنبۀ تمایلات فزآینده به سمت مصارف سموم در این منطقه به سبب جایگاه بسیار خوب کشاورزی و دامپروری جلگۀ میاندوآب در سطح استان و کشور، نه تنها در تغییر شاخص‌های اپیدمیولوژیکی و زوال و بقاء موجودات به ویژه حلزون‌های آب شیرین جنس لیمنه‌آ بی‌تأثیر نبوده بلکه شرایطی وخیم‌تر از گذشته را برای آیندۀ اکوسیستم متحول شدۀ این نقطه از جغرافیای وسیع ایران فراهم نموده است.

در مطالعۀ قبلی اگر چه آلودگی حلزون‌های آب شیرین جنس لیمنه‌آ صرفاً مربوط به فاسیولا و از شدت و فراوانی بالایی برخوردار بود، ولی در مطالعۀ فعلی مواردی از آلودگی با سرکرهای فاسیولا در هیچکدام از گونه‌های لیمنه‌آ مشاهده نشد، ولی دو نوع سرکر از دو گونۀ لیمنه‌آ شناسایی شدند که علی‌رغم فراوانی و پراکندگی بالای حلزون‌های آب شیرین جنس لیمنه‌آ در گذشته در منطقه میاندوآب هیچکدام از این سرکرها در مطالعه قبلی گزارش نشده‌اند، احتمالاً دلیل این واقعیت این باشد که در مطالعه قبلی هدف از مطالعه، بررسی آلودگی حلزون‌های آب شیرین به گونه‌های فاسیولا بود. امروزه به یمن استفاده منظم، مکرر و مستمر از انواع ضد انگل‌ها، بالا رفتن سطح دانش افراد و رعایت توصیه‌ها و آموزش‌های ارائه شده برای ارتقاء بهداشت و مبارزه با بیماری‌های انگلی و غیر انگلی از میزان آلودگی‌های انگلی از جمله فاسیولوزیس در این نقطه از کشور تا حدودی کاسته شده است. البته لازم به ذکر است که متأسفانه از جمعیت دامی این منطقه هم به شدت کم شده است و این مورد هم می‌تواند دلیلی بر پایین بودن آلودگی‌های انگلی همچون فاسیولوزیس باشد.

نتیجه‌گیری

با توجه به اوضاع حاکم بر اکوسیستم‌های آبی ایران، به ویژه حوزۀ تحت مطالعۀ حاضر، لازم به ذکر است که اگر چه حلزون‌های آب شیرین به عنوان مهم‌ترین میزبانان واسط شناخته شده برای اکثر انگل‌های انسانی و دامی محسوب می‌‌شوند، ولی در بحث ذخایر جانوری یکی از موجودات بومی ایران به حساب می‌آیند و پیشنهاد مؤکد بر این است اگر معتقدیم اکوسیستم جانوری کشور ایران اوضاع نامطلوبی دارد و حاصل آن احتمال انقراض بیشتر موجودات ارزشمند، علی‌الخصوص موجودات آبزی چون حلزون‌های آب شیرین می‌باشد، بنابراین بایستی تدابیری اتخاذ گردد تا از روند رو به انحطاط این موجودات آبزی، که نقش مهمی در زنجیرۀ غذایی سایر موجودات از جمله پرندگان مهاجر بر عهده دارند، جلوگیری شود.

تشکر و قدردانی

نویسنده بدینوسیله از همکاری صمیمانه جناب آقای دکتر سید حسین حسینی استاد محترم گروه انگل‌شناسی دانشکدۀ دامپزشکی دانشگاه تهران در تأئید تشخیص گونه‌های حلزون‌ها و از مساعدت جناب آقای دکتر علی فرهناک استاد محترم دانشکدۀ بهداشت دانشگاه تهران در شناسایی سرکرها مراتب قدردانی و تشکر را دارد.

References

[1] Pfleger V. A field guide in colour to mollusks. 2 nd ed., Aventinum Nakladatelstyi, S.T.O., Polygrafia, Czech Republic, Prague.1999; pp:28-9.

[2] Esch GW, Curtis LA, Barger MA. A perspective on the ecology of trematode communities in snails. Parasitol 2001; 123: 57-75.

[3] Reeves WK, Dillon Jr RT, Dasch GA. Freshwater snails (Mollusca: Gastropoda) from the Commonwealth of Dominica with a discussion of their roles in the transmission of parasites. Am Malacol Bull 2008; 24: 59-63.

[4] Sharif M, Daryani A, Karimi SA. A faunistic survey of cercariae isolated from lymnaeid snails in central areas Mazandaran, Iran. Pakistan J Biol Sci 2010; 13(4):158-63.

[5] Malek EA. Snail hosts of schistosomiasis and other snail-transmitted diseases in Tropical America: a manual, PAHO, Washington. 1985; p: 325.

[6] Hopkins DR. Homing in on helminthes. Am J Trop Med Hyg 1992; 46: 626-34.

[7] Müller G, Lara SIM, Silveira Jr P, Antunes PL. A companhamento laboratorial do ciclo biologico de Lymnaea viatrix, hospedeiro intermediario de Fasciola hepatica. Revista Brasileira de Agrociencia, Pelotas 1998; 4(3): 172-6.

[8] Moukrim A, Oviedo JA, Vareille-Morel Ch, Rondelaud D, Mas-Coma S. Haplometra cylindracea (Trematoda: Plagiorchiidae) in Lymnaea truncatula: cercarial shedding during single or dual infections with other digenean species. Res Rev Parasitol 1993; 53: 57–61.

[9] Brown DS. Pulmonate molluscs as intermediate hosts for digenetic trematodes. In: Frettewr V, Peake J (Eds), Pulmonates, Vol. 2A. Systematics, evolution and ecology. London Academic Press. 1978; pp: 287-333.

[10] Bargues MD, Vigo M, Horak P, Dvorak J, Patzner RA, Pointier JP, et al. European Lymnaeidae (Mollusca: Gastropoda), intermediate hosts of tremadodiases, based on nuclear ribosomal DNA ITS-2 sequences. Infection, Genetics Evolution 2001; 1: 85-107.

[11] De gentile L, Picot H, Bourdeau P, Bardet R, Kerjan A, Piriou, M, et al. Cercarial dermatitis in Europe: a new public health problem. B World Health Organ (Geneva) 1996; 74: 159-63.

[12] Kolarova L, Horak P, Sitko J. Cercarial dermatitis in focus: schistosomes in the Czech Republic. Helminthol 1997; 34: 127-39.

[13] Horak P, Kolarova L, Adema CM. Biology of the schistosome genus Trichobilharzia. Adv Parasit 2002; 52: 155-233.

[14] Mas-Coma S, Bargues MD, Esteban JG. Human fasciolosis. In: Dalton JP (Ed.), Fasciolosis, CAB International Publishing, Wallingford, UK. 1999; pp: 411-34.

[15] Mas-Coma S, Esteban JG, Bargues MD. Epidemiology of human fascioliasis: a review and proposed new classification. B World Health Organ 1999; 77(4): 340-46.

[16] Mansourian A. Fresh water snail fauna of Iran. PhD desertation, Tehran Medical Sciences University, Iran. 1992.

[17] Ostad Hasanzadeh Maleki D. Survey on intermediate host snails of Fasciola hepatica and Fasciola gigantica in Miyandoab region. DVM thesis, Faculty of Veterinary Medicine, Urmia Azad University Branch, Iran. 1994.

[18] Krist AC, Lively CM. Experimental exposure of juvenile snails (Potamopyrgus antipodarum) to infection by trematode larvae (Microphallus sp.): infectivity, fecundity compensation and growth. Oecologia 1998; 116: 575-82.

[19] Combes C. Ekologia i ewolucja pasozytnictwa. Dlugotrwale wzajemne oddzialywania. PWN. Warszawa. 1999; pp: 628.

[20] Mowlavi Gh, Mansoorian A,  Mahmoodi M, Pourshojaei R, Salehi M. Identification of freshwater snails in cane-sugar fields in the northern part of Khuzestan Province from a public health perspective.  J School Public Health and Institute of Public Health Res 2009; 7(1): 69-76.

[21] Imani-Baran A, Yakhchali M, Malekzadeh-Viayeh R. A study on geographical distribution and diversity of Lymnaeidae snails in West Azerbaijan province, Iran. Veterinary J (Pajouhesh & Sazandegi) 20; 1182: 53-63

[22] Imani-Baran A, Yakhchali M, Malekzadeh-Viayeh R, Farhangpajuh F. Prevalence of Cercariae Infection in Lymnaea auricularia (Linnaeus, 1758) in North West of Iran. Veterinary Res Forum (VRF) 2011; 2(2): 121-7.

[23]  Imani-Baran A, Yakhchali M, Malekzadeh-Viayeh R, Paktarmani R. Molecular study for detecting the prevalence of Fasciola gigantica in field-collected snails of Radix gedrosiana (Pulmonata: Lymnaeidae) in northwestern Iran. Veterinary Parasitol 2012; 189: 374-7.

[24]  Imani-Baran A, Yakhchali M, Malekzadeh-Viayeh R, Farahnak A. Seasonal and Geographic Distribution of Cercarial Infection in Lymnaea gedrosiana (Pulmunata: Lymnaeidae) In North West Iran. Iranian J of Parasitol 2013; 8(3): 423-9.  

[25] Yakhchali M, Malekzadeh-Viayeh R, Imani-Baran A. PCR-RFLP Analysis of 28 SrDNA for Specification of Fasciola gigantica (Cobbold, 1855) in the Infected Lymnaea auricularia (Linnaeus, 1785) Snails from Northwestern Iran. Iranian J Parasitol 2014; 9(3): 358-64.

[26] Yakhchali M, Mirrajei SY, Malekzadeh-Viayeh R.  Detection of Infection with Larval Stages of Ornithobilharzia turkestanicum using PCR in Field-Collected Snails of Lymnaea gedrosiana from Northwestern Iran. Iranian J Parasitol 2013; 8(4): 627-33.

[27] Mahboubi J. Miyandoab People. 1st ed., Tehran, Omran Press. 30-8.

[28] Kariuki HC, Clennon JA, Brady MS, Kitron U, Sturrock RF, Ouma JH, et al. Distribution patterns and cercarial shedding of Bulinus nasutus and other snails in Msambweni area, Coast Province, Kenya. Am J Trop Med Hyg 2004; 70(4): 449–56.

[29] Canete RM, Yong R, Sanchez J, Wong L, Gutiérrez A. Population Dynamics of Intermediate Snail Hosts of Fasciola hepatica and Some Environmental Factors in San Juan y Martinez Municipality, Cuba. Mem Inst Oswaldo Cruz 2004; 99(3): 257-62.

[30] Gutierrez A, Hernandez DF, Sanchez J. Variation of snail’s abundance in two water bodies harboring strains of Pseudosuccinea columella resistant and susceptible to Fasciola hepatica miracidial infection, in Pinar del Rio Province, Cuba. Mem Inst Oswaldo Cruz 2005; 100(7): 725-7.

[31] Owojori OJ, Asaolu SO, Ofoezie IE. Ecology of freshwater snails in Opa Reservoir and Research Farm Ponds at Obafemi Awolowo University Ile-Ife, Nigeria. J Appl Sci 2006; 6(15): 3004-15.

[32] Zamini GH. Survey of freshwater snails and identification of intermediate hosts of human and animal trematodes in Khoozestan and Kordestan Provinces, Iran. PhD desertation in medical parasitology, Health Faculty of Tehran Medical Sciences University, Iran; 1999.

[33] Zbikowska E, Kobak J, Zbikowski J, Kaklewski J. Infestation of Lymnaea stagnalis by digenean flukes in the Jeziorak Lake. Parasitol Res 2006; 99: 434-9.

[34] Faltynkova A, Nasincova V, Kablaskova L. Larval trematodes (Digenea) of planorbid snails (Gastropoda: Pulmonata) in Central Europe: a survey of species and key to their identification. Syst Parasitol 2008; 69: 155-78.

[35] Frandsen F, Christensen NO. An introductory guide to the identification of cercariae from African fresh water snails with special reference to cercariae of trematode species of medical and veterinary importance. Acte Trop 1984; 41: 181-202.

[36] Mansoorian AB. Some freshwater Gastropods from Kermanshah province, western Iran. J Fac Vet Med, Uni Tehran 2000a; 55(2):85-7.

[37] Mansoorian AB. Some freshwater Gastropods from Baluchestan and Sistan province, southeast Iran. J Fac Vet Med, Uni Tehran 2000; 55(3): 49-51.

[38] Salahimogadam AR. Epidemiologic survey of human and animal fascioliasis and relation between parasite and lymnaeid snails in Mazandaran province, northern Iran. PhD desertation in medical parasitology, Health Faculty of Tehran Medical Sciences University, Iran. 2004.

[39] Ashrafi K. Survey on human and animal fascioliasis and genotypic and phenotypic characteristic of fasciolids and their relationship with lymnaeid snails in Gilan provice, northern Iran. PhD desertation in medical parasitology, Health Faculty of Tehran Medical Sciences University, Iran. 2005.

[40] Karimi GR, Derakhshanfar M, Paykari H. Population Density, Trematodal Infection and Ecology of Lymnaea Snails in Shadegan. Arch Razi Institute 2004; 58:125-9.

[41] Zamini GH. Survey of freshwater snails and identification of intermediate hosts of human and animal trematodes in north of Iran. MS thesis in medical parasitology, Health Faculty of Tehran Medical Sciences University, Iran. 1992.

[42] Nourpisheh SH. The biology of Lymnea snail and its role in transmiting of infection to human and animal in Khoozestan province. MS thesis in Medical Parasitology, Health Faculty of Tehran Medical Sciences University, Iran. 1998.

[43] Boray JC. Experimental fascioliasis in Australia. Adv Parasit 1969; 7: 95-210.

[44] Malone JB, Loyacano AF, Hugh-Jones ME, Corkum KC. A three-year study on seasonal transmission and control of F. hepatica of cattle in Louisiana. Prev Vet Med 1984; 3: 131-41.

[45] Khallaayoune Kh, Stromberg BE, Dakkak A, Malone JB. Seasonal dynamics of Fasciola hepatica burdens in Grazing timahdit sheep in Morocco. Int J Parasit 1991; 21(3): 307-14.

[46] Faltynkova A, Haas W. Larval trematodes in freshwater molluscs from the Elbe to Danube rivers (Southeast Germany): Before and today. Parasitol Res 2006; 99: 572-82.

[47] Zbikowska E. Infection of snails with birds chistosomes and the threat of swimmers itch in selected Polish lakes. Parasitol Res 2004; 92: 30-5.

[48] Ferte H, Depaquit J, Carre S, Villena I, Legar N. Presence of Trichobilharzia azidati in Lymnaea stagnalis and T. franki in Radix auricularia in Northeastern France: Molecular evidence. Parasitol Res 2005; 95: 150-4.

[49] Brown HW, Neva FA. Basic Clinical Parasitology, 5th edition, Appleton-Century Crofts, Norwalk, Connecticut 1983; 122-3.

[50] Lotfy WM. Climate change and epidemiology of human parasitosis in Egypt: Review. Journal of Advanced Research 2013; DOI: 10.1016/j.jare. 2013; 06.009 (In Press)

[51] Gerlach J. Short-term climate change and the extinction of the snail Rhachistia aldabrae (Gastropoda: Pulmonata). Biology Letters 2007; 3: 581-4.

[52] Thomas CD, Cameron A, Green RE, Bakkenes M, Beaumont LJ, Collingham YC, et al. Extinction risk from climate change. Nature 2004; 427: 145-8.

[53] Mouritsen KN, Tompkins DM, Poulin R. Climate warming may cause a parasite-induced collapse in coastal amphipod populations. Oecologia 2005; 146; 476-83.

[54] El-Kady GA, Shoukry A, Reza LA, El-Badri YS. Survey and population dynamics of freshwater snails
in newly settled areas of the Sinai Peninsula. Egyptian J Biology 2000; 2: 42-8.

[55] Sharpe SE. Solute composition: A parameter affecting the distribution of freshwater Gastropods. Conference Proceeding. Spring-fed Wetlands: Important Scientific and Cultural Resources of the Intermountain Region, May 7-9, 2002, Las Vegas, NV

[56] Singh A, Agarwal RA. Effect of cypermethrin on lactate and succinic dehydrogenase and cytochrome oxidase of snail and fish. B Environm Contam Tox 1993; 51(3): 445-2.

[57] Tripathi PK,  Singh A. Toxic effects of cypermethrin and alphamethrin on reproduction and oxidative metabolism of the freshwater snail, Lymnaea acuminata. Ecotox Environ Safe 2004; 58(2): 227-35.

[58] Tripathi PK, Singh A.Toxic Effects of Dimethoate and Carbaryl Pesticides on Reproduction and Related Enzymes of the Freshwater Snail Lymnaea acuminata. B Environ Contam Tox 2003; 71(3): 535-42.

[59] Alonso A, Camargo JA. Short-Term Toxicity of Ammonia, Nitrite and Nitrate to the Aquatic Snail Potamopyrgus antipodarum (Hydrobiidae, Mollusca). B Environm Contam Tox 2003; 70(6): 1006-12.